Ngày 20 tháng 9 năm 2001, để đối phó với những vụ tấn công như Sự kiện 11 tháng 9, Tổng thống George W. Bush thông báo thành lập một Phòng An ninh nội địa để điều hợp các nỗ lực an ninh trong nước và ủy nhiệm Thống đốc Tom Ridge lãnh đạo văn phòng này với chức danh là Phụ tá tổng thống đặc trách an ninh nội địa.

Cựu thống đốc bang Pennsylvania Tom Ridge nhận lấy trách nhiệm làm giám đốc điều hành Phòng an ninh nội địa ngày 8 tháng 10, 2001.

Ngày 12 tháng 3 năm 2002 hệ thống cảnh báo an ninh nội địa (một bảng chia mức độ có ký hiệu màu dùng để cảnh báo mức độ đe dọa khủng bố) được tạo ra theo chỉ thị của Tổng thống để "cung cấp phương tiện hữu hiệu và dễ hiểu trong việc phổ biến thông tin có liên quan đến mối đe doạ của hoạt động khủng bố đến các thẩm quyền liên bang, tiểu bang, địa phương và nhân dân Hoa Kỳ." Nhiều bước hành động ở các cơ sở phương tiện của chính phủ được tiến hành thận trọng theo mức độ cảnh báo; thí dụ một cơ sở phương tiện có thể phải lục soát tất cả các xe cộ đi vào khi cảnh báo lên đến một mức độ nào đó.

Tháng giêng năm 2003, Văn phòng được nhập lại thành Bộ Nội An và Hội đồng An ninh Nội địa Nhà Trắng, cả hai được thành lập bởi Đạo luật An ninh Nội địa năm 2002. Hội đồng An ninh Nội địa, giống như Hội đồng An ninh Quốc gia, nắm giữ điều hợp chính sách và vai trò cố vấn, được lãnh đạo bởi Phụ tá tổng thống đặc trách an ninh nội địa.